岡田は1995年にはサッカー日本代表コーチに抜擢。1994年に加茂周が日本代表チーム監督に就任した際、その加茂はオフトの下でコーチをしていた経験のある清雲栄純にもコーチの話があったが清雲は断り、その代わりに岡田を推薦。しかし加茂と岡田はほぼ面識がないうえ、岡田自身ジェフでのコーチ業にやりがいを感じていたのでこの話を当初固辞していたが、清雲に熱心に薦められて代表のコーチに就任した。
岡田の一大転機は1997年10月、フランスW杯最終予選にて代表チームがアジア予選で敗退濃厚の窮地に陥り、加茂監督が更迭された事から始まる。岡田は「その時点でのチームを把握していること」が重視された結果として、日本サッカー協会から代理監督として指名された。岡田は1997年10月、対ウズベキスタン戦で指揮。終了直前に1ゴールを決めてドロー発進するも岡田は内心ある程度の確信を持つに至ったという。加茂更迭直後、急場でコーチからの監督起用でウズベキスタン戦のみの就任であり岡田もこれを了承したものだった。ところが日本に帰国後、加茂に挨拶をして話し合い「現状を鑑みて、他の者に監督を任せるのはリスクが高い」と判断して監督続行を申し出る。コーチの枠は空席のまま代替として小野剛強化委員がチームに帯同。
ジョホールバルの歓喜
最初の一試合を乗り切った岡田は監督へと昇格を果たしたものの、当初は「急場凌ぎ」との見方が大勢を占めていた。しかし加茂によって代表から外されていた中山雅史らをチームに再招集するなどのテコ入れも功を奏し、日本代表は息を吹き返す。最終的にイラン代表との第3代表決定戦の末、予選を突破し土壇場から日本代表初の本選出場を果たしたこれは「ジョホールバルの歓喜」と呼ばれ有名で、動画もYoutubeで観られる。さて岡田はこの歴史的な結果を受け、本選に向けての正式に監督に任命される。
決戦フランスW杯
キング・カズを外したのが吉か凶か
1998年の本選直前に不振だった三浦知良や北澤豪をメンバーから外した事では当時その是非がマスメディアやサッカーファンやファンの間で議論を呼んだ。本選では「グループリーグ1勝1分1敗の勝点4で決勝トーナメント入りを目指す」と表明したが、3戦全敗、得点も中山雅史による1ゴールのみでグループリーグ敗退。大会終了後のテクニカルレポート作成を最後の仕事とし代表監督を退任した。
コンサドーレ札幌監督
1999年にJ2降格となったコンサドーレ札幌の監督に就任。自身初となるJリーグの監督として、さらに前年にワールドカップ日本代表を率いていたこともあり報道も多く、注目度・期待度が高かったが、就任1年目はJ1昇格争いには加われずJ2リーグ5位に終わった。シーズン終了後、自身の発想を転換し、チームの戦術、選手の意識、さらにはフロントに至るまで大胆な改革に着手。スカウティングも自分で行った。
2年目の2000年にはこれらの努力が結実し、2位の浦和レッズに勝点12差をつけてJ2優勝・2年での1部復帰を果たす。チームとしてもJ2発足後初のJ1、自らも監督として初のJ1となった2001年は年間11位(1stステージ:8位(勝ち点21、6勝3分6敗)、2ndステージ:14位(勝ち点13、4勝2分9敗))の成績を収めてJ1残留に成功。ここを区切りに札幌の監督を辞任。2002年はサッカー解説者として活動。FIFAワールドカップ日韓大会ではNHKの解説者を務め、フィリップ・トルシエ退任後の次期日本代表監督候補にも噂された。
横浜F・マリノス監督
2003年、横浜F・マリノス監督に就任。充実した戦力を率いた1年目の1stステージからいきなり優勝を飾り、その余勢を駆って2ndステージも優勝。就任1年目にして完全優勝の栄冠を手にした。2004年も1stステージを制し、Jリーグ史上初の3ステージ連覇の偉業を成し遂げる。浦和レッズと争ったサントリーチャンピオンシップでは2試合の通算得点が同点となり、延長戦を経て迎えたPK戦を制して、2年連続の年間王者に輝く。
2005年も優勝候補の一角に挙げられていたが、AFCチャンピオンズリーグやA3チャンピオンズカップとの過密日程、また代表戦における主力の離脱により順位は低迷。結局、9位という期待外れの成績に終わる。成績低迷の責任を取り監督を辞任するとの観測も流れる。理由は強化方針を巡るフロントとの確執にあるとも言われている。岡田は後に「俺は自分の指導者としての限界を感じていたのではないか」と語っている。
第二次日本代表監督(2008年-2010年)
脳梗塞で倒れたオシム監督の後任で
日本サッカー協会の特任理事として活動中、2007年11月に日本代表のイビチャ・オシム監督が急性脳梗塞で緊急入院し、2008年2月のW杯予選で指揮を執ることが困難になり、小野剛日本サッカー協会技術委員長から後継監督として打診を受ける。岡田に打診した理由として小野は、(1) オシムが築いてきた土台の上に新しい色、個性を積み上げられる、(2) 強烈なリーダーシップ、求心力を持っている、(3) 翌年2月6日の予選まで与えられた時間が少ないためにコミュニケーション能力がある監督としての3点を挙げている。
2007年12月7日、日本代表監督再就任が当時日本サッカー協会会長だった川淵三郎によって正式に発表され、2008年から指揮を執るようになった。前回の在任時はコーチ陣と同じジャージ姿での采配が話題となったが、再就任後は2008年7月に日本サッカー協会会長に就任した犬飼基昭の指示でスーツ姿で指揮を執ることが多くなった。
2009年6月6日、W杯南アフリカ大会アジア最終予選の第6戦。アウェーでのウズベキスタン戦を1-0で勝利。グループAをオーストラリア代表に次ぐ2位で通過し、日本代表を4大会連続4度目の本大会出場に導いた。